כיום, המונח "דירה דיסקרטית" כמעט ולא נשמע מחוץ לסלונים, רומנים וסרטים שהופקו על ידי תעשיית הבידור. עם זאת, במשך מאות שנים, "בתים של תהילה רעה" אלה היו נוכחות נפוצה בתרבות ובהיסטוריה של ארצות הברית. מאז ההתיישבות הקולוניאלית הראשונה בג'יימסטאון ב-1607 ועד ימינו, אי אפשר היה להתעלם מנוכחותם של דירות דיסקרטיות, שלעתים קרובות פעלו בגלוי בערים למורת רוחם וזוועתם של האזרחים המקומיים.
את ההיסטוריה של הזנות, המסחר המיני והדירות הדיסקרטיות בארצות הברית ניתן לעקוב הרבה לפני שהמתיישבים האירופאים הגיעו לעולם החדש. אינדיאנים עסקו בצורות של שירות מיני, כגון "נערות החולם" של האוג'יבווי, שבט דובר אלגונקוויאן, ואמונות אנשי שתי הרוחות של שבטים רבים ברחבי ארצות הברית. בעוד שקשה להבחין בעוצמתם או בנוכחותם של דירות דיסקרטיות "מסורתיים" בתרבויות אינדיאניות, נוכחותה של זנות בקרב אינדיאנים הוזכרה ברשומות קולוניאליות שציינו הגבלות משפטיות ומוסריות שונות בנוגע לזנות בקרב עמים קולוניאליים.
בעידן הקולוניאלי של ארצות הברית, המין המסחרי פרח וסיפק מקור הכנסה נוח נוסף הן לג'נטלמנים אנגלים והן למה שמכונה "נשים שנפלו". במה שנודע אז כשלוש עשרה המושבות ובווירג'יניה בפרט, רמות גבוהות של עוני ותפיסות סנטימנטליות קפדניות של נשיות מכובדת הובילו לתעשיית מין משגשגת. "הדירה הדיסקרטית" האמיתי הראשון, כפי שאנו חושבים עליו כיום, נפתח במושבה וירג'יניה בשנת 1640. מוסד זה היה ידוע בשם טברנת ראלי והוא הציע לא רק "עבודת מין מסחרית" אלא גם אוכל משובח, שתייה ולינה.
עם עליית המערב האמריקאי וההגירה ההמונית של האירופים במאה ה-19, התרחב גם הדירה הדיסקרטית. החל משנות ה-30 של המאה ה-19, כאשר הזנות עדיין הייתה בלתי חוקית ברובה, נבנו דירות דיסקרטיות גדולים בערי הספר המערביות דדווד, סנדריוויל, טומבסטון ודודג' סיטי. הדירות הדיסקרטיות האלה היו מבצעיים בקנה מידה גדול ועשו עסקים טובים. חלקם אף פעלו מעל החוק.
בתחילת המאה ה-20 ירדו הדירות הדיסקרטיות מסיבות משפטיות וחברתיות שונות. ב-1917 הכריז בית המשפט העליון של קנזס כי ערים בקנזס אינן יכולות להעביר חקיקה האוסרת על דירות דיסקרטיות, ואילו העיר ניו יורק סגרה את "מחוז הדירות הדיסקרטיות הכושים" ב-1907. אבל בערך באותה תקופה, גם הדעה הכללית על מיניות גברית ונשית השתנתה באופן משמעותי. שמרנות חברתית גוברת, סנטימנט פוריטני ותחושת מוסר תרבותי הקשו על החזקת דירות דיסקרטיות בעסקים.
בשנות ה-20 של המאה ה-20 נחקקה חקיקה פדרלית, כגון חוק מאן, שהפכה את העברת נשים מעבר לקווי המדינה למטרות זנות לבלתי חוקית. זה גינה תעשייה שלמה ולמעשה דחף אותם עוד יותר מתחת לאדמה. עד סוף העשור נסגרו רוב הדירות הדיסקרטיות והזנות הפכה לפעילות פלילית כבדה.
כיום, עם עמדות חברתיות סובלניות יותר לנורמות מיניות, נקודות המבט על זנות השתנו שוב. למרות שכמעט כל הדירות הדיסקרטיות נהרסו ורוב הזנות אינה חוקית, ערים אמריקאיות רואות עלייה של "עבודת מין" חוקית או נסבלת. בין אם הם מוסדרים ובין אם לאו, שרידי הדירות הדיסקרטיות המקוריים של אמריקה עדיין חיים, בצורה זו או אחרת. הם אולי לא ידועים כמו הדירות הדיסקרטיות הידועים לשמצה של ההיסטוריה, אבל הם עדיין מגלמים פיסה חשובה של התרבות האמריקאית.
